Säsongen 1937/1938 gjorde IK Brage sin första säsong i svensk fotbolls finrum, Allsvenskan. Intresset kring Brage växte och klubben blev hela Dalarnas fotbollslag. 

Brukets lag gick som tåget och ett toppmöte mot storklubben AIK från huvudstaden väntade. Masar och kullor vallfärdade från Dalarna till Stockholm för en chans att få se matchen på plats på Råsunda fotbollsstadion. 
Trots att den officiella publiksiffran landade på 34 150, gjordes uppskattningar om att 40 000–50 000 tog sig in på Råsunda den dagen. Tusentals plankade sig in och många fick stå utanför och lyssna. 

Tiden i Allsvenskan höll inte alltför länge då man trillade ur redan 1940. Man tog sig sedan upp en säsong 1943/1944 men åkte snabbt ur igen. Det var först på mitten av 60-talet som IKB ännu en gång skulle få känna på att spela i Sveriges högsta division. 
I kvalet till Allsvenskan 1965 mot GAIS sattes publikrekordet på Domnarvsvallen då 14 206 åskådare tog sig till vallen.
Tiden i Allsvenskan blev kortlivad då man kom sist och åkte ur igen. 

Att Brage skulle bli ett etablerat allsvenskt lag såg mörkt ut, men med Rolf Zetterlund i spetsen lyckades man ta sig från Division III till Allsvenskan 1980. Under 10 års tid spelade Brage kontinuerligt i Allsvenskan och slutade som bäst på en fjärdeplats i tabellen. Klubben får även chansen att åka ut i Europa och möta lag som Werder Bremen och Inter Milan. Denna period bör ses som Brages storhetstid och flera av klubbens största ikoner som Göran Arnberg, Nils-Erik “Serik” Johansson och Johan Hällman representerade den grönvita dressen under denna tid.

1993 är det senaste året klubben spelade i Allsvenskan och sedan dess har man pendlat mellan Division 2 och Superettan.